Veronica Mars ist die Tochter von Keith Mars, dem Sheriff der kalifornischen Kleinstadt Neptune, sowie die Freundin des Milliardärssohnes Duncan Kane. Nachdem Duncans Schwester und Veronicas beste Freundin Lilly Kane ermordet wurde, nimmt Sheriff Mars Lillys Vater als Verdächtigen fest; die Stadt steht jedoch hinter der beliebten Kane-Familie, und Keith Mars verliert sein Amt und Veronica wird gegenüber ihren Freunden zur Außenseiterin, da sie für ihren Vater Partei ergreift. Daraufhin hilft sie ihrem Vater, der danach als Privatdetektiv arbeitet, bei der Lösung von Fällen. Dabei findet sie immer mehr Puzzlestücke zur Beantwortung der für sie wichtigsten Fragen: Wer hat ihre beste Freundin Lilly ermordet?

Veronica’s Freund Logan wird in der Nacht von „Weevils“ Motorradgang verprügelt und erwacht mit einem Messer in der Hand neben der Leiche des Gangmitglieds Felix. Zudem taucht darauf-hin ein Zeuge auf, der gesehen haben will, dass Logan Felix vorsätzlich getötet haben soll. Gleichzeitig bekommen Wallace und fünf andere Top-Sportler Sportverbot, weil sie Drogen ge-nommen haben sollen. Während Wallace Veronica bittet, seine Unschuld zu beweisen, stürzt bei einem Schulausflug ein Bus über eine Klippe. Zunächst gerät der Busfahrer in Verdacht, Selbstmord begangen zu haben. Als wäre das nicht alles genug Arbeit für Veronica Mars, wird auch noch der Mörder ihrer Freundin Lilly Kane aufgrund verfälschter Beweise freigesprochen...

Veronica Mars beginnt zusammen mit Logan Echolls, Wallace Fennel, Cindy „Mac“ MacKenzie und Dick Casablancas ihr Studium am Hearst-College in Neptune; sie belegt das Fach Kriminologie. Gleich am ersten Tag wird sie mit einer Vergewaltigungsserie am College konfrontiert. Eines der Opfer ist die Zimmergenossin von „Mac“. Zudem wird der allseits unbeliebte Dekan Cyrus O'Dell tot in seinem Büro aufgefunden. Alles sieht nach einem Selbstmord aus, doch auch Mord ist nicht auszuschließen. In der Zwischenzeit ist Keith Mars immer noch Privatdetektiv und zunächst mit einem Fall beschäftigt, der seinen Anfang in der zweiten Staffel hat. Als dann Sheriff Don Lamb während ei-nes Einsatzes ums Leben kommt, übernimmt er jedoch vorübergehend die Sheriff-Stelle in Neptune wieder.

Die Handlung spielt 15 Jahre nach der dritten Staffel und fünf Jahre nach dem Spielfilm. Veronica Mars lebt zusammen mit Logan in Neptune und betreibt nun vollberuflich die Privatdetektei Mars Investigation zusammen mit ihrem Vater. In Neptune kommt es während des Spring Breaks zu einer Serie von Bombenanschlägen, die von Veronica und ihrem Vater untersucht werden.