Lorsqu'une vieille poupée Chucky fait son apparition dans un vide-greniers de quartier, une paisible petite ville américaine se retrouve plongée en plein chaos, et une série de terribles meurtres commence à dévoiler les secrets des habitants.

Chucky croise le chemin d'ennemis jurés, d'anciens alliés et de nouvelles proies, alors qu'il cherche à inspirer la peur et le chaos partout où il passe. Après que son plan diabolique d'envahir les hôpitaux pour enfants ait été déjoué, Chucky cherche maintenant à se venger de ceux qu'il tient pour responsables : les adolescents survivants Jake, Devon et Lexy, ainsi que son ex Tiffany, désormais son ennemie jurée. Alors que la poupée démoniaque se prépare à un nouvel assaut terrifiant, Jack et Devon font tout pour protéger leur histoire d'amour au sein de leur nouvelle école catholique.

Dans la soif insatiable de pouvoir de Chucky, la saison 3 voit désormais Chucky installé auprès de la famille la plus puissante du monde – la Première Famille américaine, à l'intérieur des murs infâmes de la Maison Blanche. Comment Chucky a-t-il atterri ici ? Que veut-il, bon sang ? Et comment Jake, Devon et Lexy peuvent-ils atteindre Chucky dans la maison la plus sécurisée du monde, tout en conciliant les pressions des relations amoureuses et de l'adolescence ? Pendant ce temps, Tiffany fait face à une crise imminente alors que la police se rapproche d'elle pour les massacres de « Jennifer Tilly » de la saison précédente.