La première saison de The Twilight Zone a été diffusée les vendredis de 22h00 à 22h30 sur CBS du 2 octobre 1959 au 1er juillet 1960. Il y a 36 épisodes, dont le pilote, "Where Is Everybody?". Le thème musical de cette saison, écrit par Bernard Herrman, est différent de la musique la plus communément associée à la série, écrite par Marius Constant pour la deuxième saison

Cette deuxième saison, diffusée à partir du 30 septembre 1960, va néanmoins être celle de la consécration pour la série : acclamée par les critiques, elle remporte de nombreuses distinctions, dont une nouvelle fois l'Emmy Award du scénario pour Serling et le prix Hugo pour l'ensemble de la saison. L'audience s'accroît, mais toujours sans devenir massive. Des clubs de fans très motivés se créent à travers tout le pays et les différents produits dérivés connaissent un réel succès (novélisations, bandes dessinées, bande-son, jeux de plateau…). Attirées par le prestige et l'intérêt de la série, les vedettes de l'époque se recrutent désormais beaucoup plus facilement, et pour des cachets bien inférieurs à la normale.

Avec des thèmes ressassés, plusieurs épisodes statiques ou empesés et une difficulté à trouver de nouveaux sponsors, CBS et Serling lui-même cèdent néanmoins à l'effet d'usure. À l'issue de cette saison, au printemps 1962, l'anthologie est mise en suspens. Cette pause allait durer une année, jusqu'au début de 1963. Elle va entraîner de grands changements au sein de la production et un affaiblissement de la position de Serling, entre-temps parti enseigner. Même si les saisons 4 et 5 développeront encore moult épisodes captivants, de nombreux fans et critiques estiment que l'âge d'or de l'anthologie, le plus innovant et audacieux, s'achève avec cette saison 3.

La grande majorité des épisodes de cette saison 4 n'a d'ailleurs pas été diffusée en France et ceux-ci demeurent non traduits. Devant l'évidence, CBS acceptera un retour au format habituel pour la saison suivante. L'anthologie se voit en effet renouvelée, car si les gains d'audience espérés par CBS par le passage au format standard d'une heure ne se vérifient pas, le public, fidèle, ne déserte pas.

Il est vrai que les audiences demeurent correctes, même si elles connaissent une décrue. Elles continuent en tout cas à se situer suffisamment haut pour intéresser la concurrente ABC, qui propose à Serling de diriger une nouvelle anthologie fantastique, quoique plus axée sur les thèmes traditionnels (Witches, Warlocks and Werewolves). Mais Serling a son propre projet, dans la continuité directe de La Quatrième Dimension (Rod Serling's Wax Museum) et les deux parties ne parviennent pas à s'accorder. Ainsi prend fin l'aventure de ce premier segment de The Twilight Zone, qui compte encore un demi-siècle plus tard parmi les références absolues du genre. Une première renaissance va s'opérer en 1982, à l'occasion de l'adaptation au cinéma de quatre célèbres épisodes.