La serie si presenta come un seguito diretto di Transformers: Prime, ambientato alcuni anni dopo il lungometraggio Transformers: Predacons Rising: la guerra tra gli Autobot e i Decepticon, che aveva visto anche la Terra come suo teatro, sembra finita e il potente Bumblebee e gli altri Autobot hanno fatto ritorno sul pianeta Cybertron. Durante una pattuglia però Bumblebee riceve un messaggio da Optimus Prime: la Terra è di nuovo in pericolo e deve farvi ritorno. Una navicella dei Decepticon si è infatti schiantata sul pianeta ed i detenuti sono liberi, ma Optimus lo informa che anche un male maggiore sta per arrivare. Bumblebee fa quindi ritorno sulla Terra, al comando di una nuova squadra ritrovandosi quindi nei panni del comandante, con l'obiettivo di ricatturare tutti i Decepticon scappati e aspettando il ritorno di Optimus Prime.

Dopo la sconfitta di Megatronus, Optimus Prime viene privato del suo potere da Micronus indebolendolo notevolmente. Gli Autobot devono dare la caccia ad altri Decepticon fuggitivi e perciò si dividono in due squadre: una comandata da Optimus (con Sideswipe, Windblade e Drift) e l'altra comandata da Bumblebee (con Strongarm, Grimlock e Fixit).

Dopo gli eventi della seconda stagione e la sconfitta di Steeljaw arriva sulla terra un nuovo gruppo di Decepticon chiamati "Scavengers" intenzionati a recuperare alcuni reperti perduti durante "la grande guerra tra Autobot e Decepticon". Inoltre sulla terra un vecchio nemico, che si credeva morto fa il suo ritorno, si tratta infatti di Starscream ex secondo in comando di Megatron sopravvissuto all'attacco dei Predacon alla fine di "Predacons rising". Starscream e tornato sulla terra per reclamare la Star Saber oscura, spada appartenuta a Megatron, e i Weaponizer Minicon con cui Starscream intende vendicarsi di Megatron e ucciderlo. Alla fine ottiene il potere di tutti i weaponizer minicon ma Optimus Prime lo affronta usando il power surge con Aerobolt e grazie all'aiuto del "Team Bee" riesce a sconfiggerlo e a catturarlo insieme a Shadelock, Roughedge, un'Insecticon e agli Scavengers riportandoli su Cybertron come prigionieri.

In questa serie Bumblebee, Sideswipe, Strongarm, Grimlock e Drift si uniranno nel Combiner Ultra Bee e fronteggeranno sia gli Stunticon (guidati da Motormarster) sia il pericolosissimo Soundwave.