Rin Okumura wiedzie pozornie zwyczajne życie, dopóki nie odkrywa szokującej prawdy - jest synem samego Szatana. Gdy jego przybrany ojciec ginie, chroniąc go przed siłami zła, Rin postanawia zostać egzorcystą i zawalczyć z własnym dziedzictwem. Wraz z bratem bliźniakiem trafia do elitarnej Akademii Prawdziwego Krzyża, gdzie uczy się kontrolować swoje piekielne moce i stawia czoła coraz groźniejszym demonom, a także własnym lękom i tajemnicom przeszłości.

Drugi sezon obejmie wątek Kyoto Impure King Arc, który rozpoczął się w piątym tomie mangi: Pod koniec Ery Edo, demon znany jako Nieczysty Król Impure King zabił tysiące ludzi. Po pokonaniu demona rycerze Prawdziwego Krzyża (True Cross) zabezpieczyli jego lewe oko na terenie Akademii – lecz teraz ktoś je ukradł. Słysząc, że złodziej wziął dziecko za zakładnika, Yukio i Rin ruszają na pomoc. Śledztwo i pościg doprowadzają Rina i przyjaciół do Kioto i wplątują ich głęboko w złowieszczy spisek. Lecz czy świadomość, iż Rin jest synem szatana nie wbije klina pomiędzy nich?

Rin Okumura i jego przyjaciele stają do walki z tajemniczą organizacją Illuminati, która planuje wykorzystać mroczne moce do stworzenia Eliksiru Nieśmiertelności. Gdy Izumo Kamiki zostaje porwana, Exwire’owie ruszają do Shimane, by ją uratować i odkryć sekrety jej przeszłości.

Rin i jego przyjaciele stają do ostatecznej walki z Illuminati, gdy mroczne rytuały i starożytne kontrakty wystawiają ich na próbę. Bratnia miłość, zdrada, pojedynek z pradawnym złem i demony w ludzkiej skórze - wszystko to w zmaganiach o przyszłość Exwires i całego świata.

Poznajemy wstrząsającą prawdę o narodzinach bliźniaków Okumura i wydarzeniach, które doprowadziły do tragicznej Błękitnej Nocy. Rin cofa się w czasie o cztery dekady, by odkryć historię miłości Yuri i Shiro, eksperymenty Sekcji 13 oraz narodziny samego Szatana w ludzkiej postaci. Tymczasem współczesny świat pogrąża się w chaosie, a tajemnice z przeszłości mają bezpośredni wpływ na teraźniejszość.